Фенотипическая пластичность и генетическая дифференциация водных беспозвоночных во временных водоемах

Введение: источники фенотипической изменчивости. Рофф (Roff, 1992) отметил, что, несмотря на значительную фенотипическую вариабельность большинства признаков жизненного цикла, эмпирические исследования преимущественно направлены на прогнозирование некоего оптимального значения. Данная изменчивость может быть следствием пластичности одного генотипа либо проявлением различных генотипов в пределах популяции. Согласно теоретическим выкладкам, естественный отбор должен благоприятствовать тому генотипу, который обеспечивает максимальную приспособленность потомства во всем спектре встречающихся экологических условий. Следовательно, фенотипическая изменчивость в значительной степени может рассматриваться как результат нормы реакции генотипа.

Однако значительный объем генетической вариативности, наблюдаемый в природных популяциях, указывает на то, что ни один генотип не является универсально оптимальным, либо же мутационный процесс генерирует изменчивость со скоростью, сопоставимой с ее элиминацией отбором. Рофф акцентирует внимание на дискуссии о роли мутаций в поддержании генетического полиморфизма и подчеркивает, что практически во всех исследованиях выявлены значимые взаимодействия генотип-среда. Очевидным следствием является широкое распространение функциональных ограничений, препятствующих достижению любым отдельным генотипом максимальной приспособленности. Соотношение адаптаций, обусловленных фенотипической пластичностью и генетической дифференциацией, требует дальнейшего изучения, причем временные водные экосистемы представляются удобной моделью для таких исследований.

Экотипическая дифференциация и репродуктивная изоляция. Отмечается, что отдельные виды во временных водоемах нередко представлены несколькими экотипами, что связано с уникальностью физико-химических свойств каждого конкретного местообитания (Bowen et al., 1981). Вариабельность жизненного цикла, либо его отдельных фаз, выступает в качестве важнейшей адаптации к локальным условиям и, вероятно, играет ключевую роль в диверсификации и видообразовании популяций (Tauber and Tauber, 1981). Адаптация к экстремальным факторам в сочетании с инбридингом может приводить к репродуктивной изоляции, как это было показано в работах Темплтона (Templeton, 1980). Классическим объектом для изучения данных процессов является артемия салина (Artemia salina), морской рачок, обитающий в гипергалинных временных водоемах. Данный вид, представляющий собой комплекс родственных таксонов, демонстрирует высокую фенотипическую пластичность по отношению к ионному составу воды, что позволяет ему выживать в широком диапазоне анионных соотношений.

Исследования Коллинза и Стирлинга (Collins and Stirling, 1980) подтвердили, что адаптация к температуре и ионному составу лежит в основе генетической изменчивости и видообразования у этой группы. При скрещивании особей из разных родственных видов потомство, как правило, не образуется, что объясняется либо изменением числа хромосом, либо партеногенезом (Barigozzi, 1980). Однако Боуэн с соавторами (Bowen et al., 1981) обнаружили неполную изоляцию у непартеногенетических популяций Artemia franciscana, адаптированных к водам с преобладанием хлоридов, карбонатов или сульфатов. В лабораторных условиях скрещивания давали жизнеспособное потомство, однако в естественных водоемах эти популяции могут быть изолированы из-за неспособности завершить жизненный цикл в «чужой» ионной среде.

Генетическая дифференциация и пластичность: сравнительный анализ. Предварительные выводы Боуэна и коллег указывают на то, что фенотипическая пластичность популяции A. franciscana из Фаллон-Понда (Невада) обусловлена одним генотипом с широкой нормой реакции, а не множеством специализированных генотипов. В противовес этому, популяции аностракана Branchinecta sandiegoensis в эфемерных водоемах Калифорнии продемонстрировали высокую степень генетической дифференциации. Данная дифференциация, по мнению Дэвиса с соавторами (Davies et al., 1997), является следствием низкого потока генов и эффектов основателя, вызванных фрагментацией местообитаний и отсутствием эффективных переносчиков цист. Виссингер и др. (Wissinger et al., 2003) исследовали три вида ручейников (трихоптеры) высокогорных водно-болотных угодий Колорадо и выявили у них черты, позволяющие гибко осваивать как постоянные, так и временные биотопы (быстрый рост личинок, диапауза яиц, откладка устойчивых к высыханию яиц на суше). При этом было установлено, что вид Asynarchus nigriculus редко встречается в постоянных водоемах, тогда как Limnephilus externus и L. picturatus преимущественно отсутствуют во временных. Экспериментально доказано, что биотические взаимодействия, в частности хищничество, ограничивают реализацию их экологической ниши.

Рисунок 5.6 иллюстрирует закономерности жизненных циклов ручейников, позволяющие им колонизировать постоянные и временные местообитания. Asynarchus nigriculus завершает цикл во всех трех типах водно-болотных угодий; Limnephilus externus и L. picturatus — в осенних и постоянных водах, тогда как Agrypnia deflate и Hesperophylax occidentalis ограничены постоянными биотопами (перерисовано по Wissinger et al., 2003).

Экспериментальные доказательства пластичности и ее пределы. Высокая пластичность жизненного цикла также продемонстрирована для веснянки Nemoura trispinosa в градиенте «постоянный-временной» водоток в холодноводных источниках Онтарио (Williams et al., 1995). Нимфы этого вида встречались в 78% обследованных источников, однако их плотность варьировала. Ключевым фактором, влияющим на скорость роста нимф, оказалась максимальная годовая температура воды, тогда как время генерации было связано со степенью постоянства среды обитания. В лабораторных экспериментах Йоханссон и Роу (Johansson and Rowe, 1999) показали, что у стрекоз рода Lestes поздний световой режим ускоряет развитие, приводя к раннему созреванию при меньшем размере, но повышает уровень каннибализма из-за усиленной пищевой активности.

Весьма убедительные доказательства пластичности получены в экспериментах по трансплантации. Хорнбах с соавторами (Hornbach et al., 1991) пересаживали моллюсков Musculium partumeium между периодическим и постоянным прудами и обнаружили, что у реципиентов жизненный цикл всегда соответствовал условиям нового водоема. Напротив, пересаженные веслоногие рачки Diaptomus sanguineus не смогли адаптироваться к изменению типа водоема, что позволило Хейрстону и Олдсу (Hairston and Olds, 1984) заключить, что их популяции генетически адаптированы к специфическим условиям изолированных прудов. Иннес (Innes, 1997) отметил, что у Daphnia pulex во временных прудах усиливается половое размножение, а влияние среды на определение пола ослаблено. Армбрустер и др. (Armbruster et al., 1999) показали, что внутривидовая гибридизация у комара W. smithii, хотя и дает временное преимущество, не повышает устойчивость популяции к хроническому стрессу.

Пластичность у земноводных и репродуктивные стратегии. Яркие примеры фенотипической пластичности зафиксированы у земноводных. Денвер с коллегами (Denver et al., 1998) установили, что головастики лопатоногой жабы Scaphiopus hammondii ускоряют метаморфоз при снижении уровня воды, причем эта реакция обратима при восстановлении объема. Экологические сигналы, запускающие эти изменения, связаны с уменьшением пространства для плавания, а не с химическим составом воды. Блауштейн и Котлер (Blaustein and Kotler, 1997), изучая две цветовые морфы зеленой жабы Bufo viridis в пустыне Негев, обнаружили, что темные головастики растут быстрее, вероятно, за счет поглощения большего количества солнечной радиации, что дает им преимущество во временных водоемах.

Взрослые особи также проявляют гибкость в выборе мест откладки яиц. Мерфи (Murphy, 2003) исследовал неотропическую лягушку Edalorhina perezi и выявил, что самки выбирают водоемы, руководствуясь компромиссом между риском высыхания и хищничеством, однако они не всегда способны точно отслеживать этот риск. Уильямсон и Булл (Williamson and Bull, 1999) обнаружили, что головастики лягушки Crinia signifera в Южной Австралии за годы наблюдений так и не завершили метаморфоз в некоторых временных лужах, что свидетельствует о крайне низкой оценке риска взрослыми особями.

Половой диморфизм и особенности развития. Половой диморфизм в строении крыльев у Chironomus imicola служит примером адаптации к эпизодическому характеру местообитаний в тропической Африке. Самки этого вида обладают длинными и широкими крыльями с медленным взмахом, что обеспечивает устойчивый полет на большие расстояния, необходимый для расселения между изолированными бассейнами. Самцы, напротив, имеют короткие и узкие крылья, адаптированные для быстрых маневров в брачных роях (McLachlan, 1986). Брэдшоу и соавторы (Bradshaw et al., 1997) у W. smithii выявили, что самки не только растут быстрее самцов, но и демонстрируют большую генетическую изменчивость в ходе онтогенеза. Другая форма репродуктивного полиморфизма — типопартеногенез (развитие небольшой доли неоплодотворенных яиц) — отмечена у поденки Stenonema femoratum. Болл (Ball, 2002) показал, что в периодических водотоках доля таких яиц может быть вдвое выше, чем в постоянных, причем эта способность коррелирует с температурой воды.

Асинхронное развитие как стратегия снижения рисков. Дитрих и Андерсон (Dieterich and Anderson, 1995) в исследовании жизненных циклов поденок и веснянок в водотоках Орегона подчеркнули различия в адаптации к сезонным засухам. Если летние засухи предсказуемы, то зимние и весенние эпизоды носят стохастический характер. Развитие специализации к таким непредсказуемым событиям маловероятно, поэтому у многих видов наблюдается длительный период вылупления и появления имаго, а также широкий спектр нимфальных стадий, присутствующих одновременно. Подобное асинхронное развитие снижает риск элиминации всей популяции при катастрофических засухах, распределяя уязвимые стадии во времени.

Сасаки и Эллнер (Sasaki and Ellner, 1995) построили модель, согласно которой увеличение разнообразия условий среды ведет к росту числа поддерживаемых фенотипов, однако они распределены дискретными блоками. При этом генотипы, продуцирующие множество фенотипов (пластичные), всегда вытесняли популяции с генетически фиксированными фенотипами благодаря стратегии хеджирования ставок (bet-hedging), которая уменьшает временные различия в приспособленности поколений за счет получения разнообразного потомства (Stearns, 2000). Таким образом, пластичность жизненного цикла выступает как универсальный механизм адаптации к гетерогенным и непредсказуемым условиям временных водных экосистем.

Сведения об авторах и источниках:

Авторы: Д. Дадли Уильямс, Блауштейн Л. и С.С. Шварц, Кили Дж.Э. и П.Х. Зедлер, Аматали М.А., Боуэн Р.

Источник: Биология временных водоемов

Данные публикации будут полезны студентам, изучающим биологические и экологические науки, начинающим исследователям в области экологии пресноводных водоемов и зоологии беспозвоночных, а также специалистам по охране природы и всем, кто интересуется глобальной сравнительной экологией сообществ временных водных сред обитания.