Гаплодиплоидная система определения пола и репродуктивная биология пчел: морфология, развитие и эволюционные стратегии

Гаплодиплоидная система определения пола считается одним из ключевых эволюционных приобретений в отряде перепончатокрылых (Hymenoptera), к которому принадлежат все существующие виды пчел. Данный механизм детерминации пола имеет фундаментальное значение для понимания биологии размножения, поведенческих паттернов и уровней социальной организации этих насекомых. Как и другие представители голометаболических насекомых, пчелы проходят полный цикл превращения, включающий четыре четко обособленные стадии онтогенеза: яйцо, личинка, куколка и имаго (взрослая особь). Данная модель жизненного цикла характерна для приблизительно 20 000 описанных видов пчел, распространенных по всему земному шару.

У подавляющего большинства перепончатокрылых, включая пчел, пол будущей особи детерминируется фактом оплодотворения яйцеклетки. Из оплодотворенных диплоидных яиц развиваются самки, тогда как из неоплодотворенных гаплоидных — самцы. Данный процесс регулируется серией аллелей, локализованных в одном или нескольких локусах, отвечающих за детерминацию пола (локусы комплементарного определения пола, CSD). Гетерозиготность по этим локусам инициирует развитие по женскому пути, тогда как гемизиготность (наличие единственного набора хромосом у гаплоидов) детерминирует мужской пол. В процессе копуляции самка аккумулирует сперматозоиды в специализированном резервуаре — сперматеке, получая, как правило, пожизненный запас мужских гамет. В дальнейшем она обладает способностью контролировать пол потомства, избирательно высвобождая или удерживая сперму при прохождении яйцеклетки по яйцеводу.

В условиях тесного инбридинга возрастает вероятность образования диплоидных яиц, гомозиготных по локусам определения пола, из которых развиваются диплоидные самцы. Такие особи, как правило, репродуктивно несостоятельны: они характеризуются низкой продолжительностью жизни и продуцируют незначительное количество жизнеспособных сперматозоидов либо стерильны. У представителей рода Apis (медоносные пчелы) рабочие особи элиминируют диплоидных самцов еще на стадии личинки. В случае, если диплоидный самец все же участвует в спаривании, его потомство оказывается триплоидным и лишенным репродуктивного потенциала. Таким образом, несмотря на редкие исключения, система определения пола у пчел остается функционально гаплодиплоидной, сохраняя все эволюционные преимущества данного механизма.

Материнский контроль и стратегии размещения яиц. Гаплодиплоидная система предоставляет самкам исключительный контроль над соотношением полов в потомстве и стратегией размещения яиц. У видов с выраженным половым диморфизмом (где самки крупнее самцов) мать способна манипулировать распределением ресурсов, помещая оплодотворенные (женские) яйца в более просторные ячейки с увеличенным запасом провизии, а неоплодотворенные (мужские) — в ячейки меньшего объема. У медоносных пчел (Apis), где самцы (трутни) превосходят по размеру рабочих особей, наблюдается прямая корреляция: размер ячейки служит триггером, стимулирующим матку к оплодотворению или воздержанию от него при яйцекладке.

У пчел, гнездящихся в норах и строящих линейные ряды ячеек, отмечены сложные поведенческие адаптации. Самки часто размещают яйца, из которых разовьются самцы, в ячейках, расположенных ближе к выходу из гнезда. Данная стратегия обеспечивает ранний выход имаго самцов, которые покидают гнездо, не тревожа более медленно развивающихся самок, находящихся в глубине норы. Подобные поведенческие паттерны иллюстрируют высокий уровень материнского инвестирования, направленного на максимизацию репродуктивного успеха.

Плодовитость самок демонстрирует колоссальную вариабельность в зависимости от уровня социальности. У одиночных видов пчел количество откладываемых яиц за жизнь может составлять менее восьми, тогда как матки высокоэусоциальных видов, например медоносных пчел, способны продуцировать более миллиона яиц. Самки одиночных пчел компенсируют низкую плодовитость интенсивной заботой о потомстве: они тщательно выбирают локацию для гнезда, сооружают и охраняют гнездовые конструкции, подготавливают выводковые ячейки и провизию, а также точно детерминируют пол будущего потомства. Данный компромисс между количеством и качеством потомства является ключевой чертой репродуктивной стратегии одиночных пчел.

Морфология и разнообразие яиц пчел. Яйца пчел, вне зависимости от таксономической принадлежности, характеризуются удлиненной, слегка изогнутой формой, беловатой окраской и наличием мягкого перепончатого хориона (яйцевой оболочки), как проиллюстрировано на рисунке 4-1а. В большинстве случаев яйцекладка осуществляется непосредственно на поверхность пищевой массы (реже внутрь нее, как у представителей рода Lithurgus), которая служит кормом для будущей личинки. Исключение составляют виды, практикующие прогрессивное вскармливание — поэтапное снабжение личинки пищей по мере ее роста. К таковым относятся Apis (медоносные пчелы), Bombus (шмели) и большинство представителей трибы аллодапин (Allodapini); у этих групп яйца откладываются в ячейки практически без запасов корма.

Размеры яиц подвержены значительной межвидовой изменчивости. Они относительно некрупны у высокосоциальных видов, вынужденных продуцировать огромное количество яиц в единицу времени, а также у представителей трибы аллодапин (Allodapini), откладывающих яйца партиями. Мелкие яйца характерны и для многих клептопаразитических пчел (рассмотрены в разделе 8), которые откладывают их в стенки выводковых ячеек хозяев. Подобные яйца нередко обладают видоспецифичной морфологией и могут быть снабжены особой крышечкой (оперкулюмом), облегчающей выход личинки.

Противоположная тенденция наблюдается у некоторых субсоциальных и примитивно эусоциальных пчел. У представибов Braunsapis (триба Allodapini) и Xylocopa (триба Xylocopini, крупные пчелы-плотники) яйца отличаются исключительно крупными размерами. Вероятно, абсолютными рекордсменами среди всех насекомых являются яйца крупных видов Xylocopa, достигающие в длину 16,5 мм, что составляет почти половину длины тела самки. Исчерпывающий анализ корреляции между размером яиц и размерами тела имаго пчел был представлен в фундаментальной работе Иваты и Сакагами (Iwata and Sakagami, 1966).

Эмбриональное развитие и вылупление. Процессы позднего эмбриогенеза и вылупления демонстрируют значительные различия у пчел и, по-видимому, несут филогенетический сигнал. Исследователь Торчио (в ряде работ, включая публикацию 1986 года) изучал эмбриональное развитие, погружая яйца в парафиновое масло для достижения прозрачности хориона. Непосредственно перед вылуплением эмбрион совершает вращательное движение вокруг продольной оси на 90° или 180°, занимая оптимальную позицию для выхода.

У представителей подсемейства Nomadinae зафиксирован уникальный механизм: хорион резорбируется (растворяется) в области расположения дыхалец (стигм), после чего процесс разрушения оболочки распространяется вдоль них, и в конечном итоге большая часть хориона исчезает полностью. У прочих видов пчел хорион при вылуплении просто разрывается, но не резорбируется, оставаясь лежать рядом с появившейся личинкой. Подобные различия в механизмах вылупления, вероятно, отражают эволюционные связи между разными линиями пчел.

На рисунке 4-1 представлены полные стадии жизненного цикла пчелы-листореза Megachile brevis Cresson: а — яйцо; b—d — личинка первого возраста, предзрелая личинка и зрелая личинка; e — куколка; f — взрослая особь (имаго). Источник: из работы Мишнера, 1953b.

Морфология и развитие личинок. Личинки пчел относятся к типичным аподным (безногим) личинкам, характеризующимся мягкими покровами и беловатой окраской (рис. 4-1b-d). У видов, практикующих массовое запасание корма, личинка обычно располагается на поверхности провизии и потребляет корм, находящийся непосредственно под ней и перед ней, до полного исчерпания ресурса. Рост личинок происходит быстро и сопровождается линьками, количество которых у большинства видов точно не установлено из-за сложности наблюдения. Для медоносной пчелы (Apis mellifera) достоверно определено наличие пяти личиночных возрастов (четыре линьки перед окукливанием). Пятикратная линька, вероятно, является наиболее распространенным числом, о чем свидетельствуют, например, данные исследования Лукаса де Оливеры (1960) по безжальным пчелам рода Melipona.

У ряда пчел, включая большинство непаразитических представителей подсемейства Apinae (за исключением трибы Eucerini, ранее относимых к семейству Anthophoridae), первый личиночный возраст практически полностью проходит внутри хориона, и лишь четыре последующих возраста активно питаются (исследования Розена, 1991b). Подобная редукция раннего развития характерна и для семейства Megachilidae (пчелы-листорезы и пчелы-каменщицы).

Примечательным феноменом является внутривидовая пластичность развития. В популяции люцерновой пчелы-листореза Megachile rotundata (Fabricius), изученной Уитфилдом, Ричардсом и Кведером (1987), было обнаружено, что часть особей проходит четыре личиночных возраста, тогда как другие — пять. Личинки с первого по третий возраст были практически идентичны по размерам в обеих группах, однако конечный (четвертый) возраст у особей с четырехстадийным развитием занимал промежуточное положение по размеру между двумя последними возрастами личинок, развивающихся по пятистадийному пути. Данная вариабельность свидетельствует о высокой экологической и генетической пластичности онтогенеза пчел, позволяющей адаптироваться к меняющимся условиям среды.

Сведения об авторах и источниках:

Авторы: Charles D. Michener

Источник: Пчелы всего мира

Данные публикации будут полезны студентам биологических специальностей, специализирующимся на энтомологии, аспирантам и исследователям в области эволюционной биологии, этологии и генетики насекомых, а также пчеловодам и всем, кто интересуется репродуктивными стратегиями и биологией развития общественных и одиночных пчел.