Социальная организация пчел: от одиночных видов к эусоциальности

Пчелы демонстрируют впечатляющее разнообразие форм социальной организации — от строго одиночного существования до сложных многолетних колоний с четким разделением труда. Фундаментальные исследования в этой области проведены Фризе (1923), который задокументировал устройство европейских пчелиных гнезд с помощью детальных цветных иллюстраций; Ивата (1976), проанализировавшим поведенческие паттерны перепончатокрылых; а также О'Тулом и Роу (1991), представившими доступные обзоры по биологии пчел различных регионов мира. Ключевым аспектом поведения пчел являются внутривидовые взаимодействия, включающие социальные отношения в самом широком понимании. Данная статья сосредоточена на колониальном поведении, его эволюционных истоках и случаях утраты социальности, тогда как вопросы ухаживания и спаривания будут затронуты лишь кратко.

Социальные стратегии пчелиных самок. Пчелиные самки реализуют целый спектр социальных стратегий — от исключительно одиночного образа жизни до сложных колониальных форм. Одиночная пчела самостоятельно сооружает гнездо и обеспечивает потомство провизией без участия сородичей, обычно погибая или покидая гнездо до созревания молодых особей. В некоторых случаях наблюдаются субсоциальные отношения, при которых самки обеспечивают постепенное кормление и уход за развивающимся потомством, а не просто оставляют запасы. Колонии определяются как скопления двух или более взрослых самок, обитающих в общем гнезде, вне зависимости от специфики их социальных взаимодействий. В таких колониях, как правило, формируются касты: рабочие особи, занимающиеся фуражировкой, уходом за выводком и защитой гнезда (оставаясь при этом неоплодотворенными), и матки, ответственные за яйцекладку и обычно спаривающиеся. Морфологические различия между кастами варьируют от незначительных до ярко выраженных: у некоторых галиктин матки отличаются увеличенными головами с зубчатыми жвалами, что является результатом аллометрического роста.

Высокоэусоциальные и примитивно эусоциальные виды. Наиболее известны широкой публике высокоэусоциальные виды — медоносные пчелы (род Apis) и безжалые пчелы (Trigona, Melipona и родственные роды) из тропических регионов. Эти насекомые формируют многолетние колонии, включающие матку и множество дочерей-рабочих, причем выраженные морфологические различия между кастами делают невозможным их самостоятельное выживание: матки никогда не фуражируют, а рабочие не способны спариваться и производить женское потомство. Образование новых колоний происходит исключительно путем социального роения, когда новое сообщество создается группой особей. Лишь два трибы — Apini и Meliponini из семейства Apidae — демонстрируют столь экстремальную социальную организацию.

Примитивные эусоциальные колонии характерны для большинства шмелей (Bombini), многочисленных потовых пчел (Halictinae) и различных пчел-плотников (Xylocopinae). Эти виды образуют небольшие колонии, обычно основанные одиночными самками, которые самостоятельно строят гнездо, фуражируют, запасают провизию и откладывают яйца. После появления дочерей между маткой-основательницей и ее рабочим потомством возникает разделение труда. При этом матки и рабочие морфологически сходны, хотя могут наблюдаться различия в размерах; поведенческие и физиологические различия становятся более выраженными. Такие колонии носят временный характер и распадаются после размножения, в отличие от постоянных высокоэусоциальных обществ.

Терминология социальности: гины, эусоциальность и дискуссии. Термин "гин" был введен (Michener, 1974a) для обозначения самок, потенциально способных стать матками у примитивно социальных видов. Это самки, которые могут принять статус матки еще до его фактического обретения. Например, самка, самостоятельно строящая гнездо весной, становится маткой после развития колонии. Понятие эусоциальность охватывает как постоянные колонии медоносных пчел, так и временные сообщества шмелей или галиктин, характеризующиеся совместным разделением труда между матерями и дочерьми на протяжении поколений. В современных дискуссиях (Креспи и Янага, 1995; Гадагкар, 1995; Шерман и др., 1995; Коста и Фитцджеральд, 1996; Висло, 1997а) обсуждается необходимость уточнения определений эусоциальности для универсального применения ко всем социальным животным или их замены терминологией, учитывающей межвидовую изменчивость и внутривидовую гибкость.

Коммунальные, квазисоциальные и парасоциальные колонии. Не все колониальные пчелы являются эусоциальными. Полусоциальные колонии состоят из самок одного поколения (возможно, сестер), которые разделяют труд на первичную яйцекладку и фуражировку. Такие колонии могут быть неотличимы от примитивных эусоциальных обществ и часто возникают после гибели матки, когда одна из дочерей спаривается и становится новой маткой. Коммунальные колонии представляют собой иную форму: несколько самок делят общее гнездо, но каждая самостоятельно строит ячейки, запасает провизию и откладывает яйца. У большинства коммунальных видов часть популяции гнездится одиночно, что делает колониальную жизнь факультативной. Использование твердых субстратов может способствовать совместному гнездованию, так как заселение готовых нор энергетически выгоднее рытья новых (Michener и Rettenmeyer, 1956; Bennett и Breed, 1985).

Термин "квазисоциальный" описывает относительно редкое состояние, при котором несколько самок, живущих в одном гнезде, сотрудничают в строительстве ячеек и заготовке провизии, при этом все сохраняют репродуктивную способность: каждая спаривается, развивает функциональные яичники и откладывает яйца в общие ячейки. Это состояние может быть промежуточным или случайным, а не окончательной социальной формой для какого-либо вида. При изучении небольших колоний исследователи часто не могут сразу определить взаимоотношения между самками; такие колонии могут быть коммунальными, квазисоциальными или полусоциальными. Обобщающий термин "парасоциальные" удобно использовать для колоний, члены одного поколения взаимодействуют любым из этих способов. Хотя примитивные эусоциальные колонии внешне напоминают парасоциальные, тщательное наблюдение выявляет, что матка (мать) старше, более изношена и потенциально крупнее дочерей-работниц, с соответствующими физиологическими отличиями (увеличенные яичники, заполненная спермой сперматека).

Социальный онтогенез и внутривидовая изменчивость. Социальный онтогенез и внутривидовая изменчивость требуют применения терминов (например, "эусоциальный") к колониям, а не к видам, за исключением постоянно высокосоциальных форм вроде Apis и Meliponini. Одно гнездо может проходить несколько социальных стадий: изначально содержать одиночную самку, субсоциально заботящуюся о потомстве, а после появления рабочих особей стать эусоциальным. Виды Halictinae демонстрируют удивительную пластичность, образуя эусоциальные колонии в теплых регионах и оставаясь одиночными в более холодном климате (Eickwort et al., 1996). Популяции могут одновременно включать одиночных особей и эусоциальные колонии, как показано на примере Halictus rubicundus в Нью-Йорке (Янега, 1988, 1989). У Allodapini и некоторых Ceratinini в большинстве гнезд обитают одиночные самки, выращивающие детенышей субсоциально, однако существуют гнезда с несколькими сотрудничающими взрослыми, как правило, с одной основной яйцекладкой (маткой) и разделением кормильцев (рабочих). После гибели матки рабочие могут выполнять репродуктивные функции, образуя полусоциальные сестринские колонии. Если несколько сестер становятся репродуктивными, возникают квазисоциальные колонии. Таким образом, эусоциальные и другие формы кооперации могут развиваться даже у видов, у которых большинство особей никогда не сталкивались с сотрудничеством взрослых самок.

Устоявшаяся терминология иногда оказывается недостаточной. В осенних колониях австралийской Exoneura bicolor (Melna и Schwarz, 1994) среди взрослых выделяются четыре класса на основе активности, но отсутствует репродуктивное разделение труда, что демонстрирует кооперацию без дифференциации на маток и рабочих. У Allodapini любое гнездование с участием нескольких взрослых может приводить к некоторому разделению труда. Скопления гнезд представляют собой иное явление — плотные группировки отдельных наземных гнезд на подходящих участках почвы (рис. 5-1). В каждой норе может обитать одиночная самка или небольшая колония (рис. 5-2). Скопления могут возникать из-за наличия подходящей почвы, но пчелы часто концентрируются на определенных участках даже в, казалось бы, однородной среде. Такое поведение может быть реакцией на присутствие сородичей или отражать филопатрию (возвращение к местам рождения). Хотя в литературе скопления иногда называют "колониями", ограничение термина "колония" группами взаимодействующих самок, делящих гнезда, обеспечивает более четкую терминологию.

На рисунке 5-1 показана часть скопления гнезд, построенных самками Trigonopedia oligotricha Moure на вертикальном берегу близ Рио-де-Жанейро, Бразилия (Michener and Lange, 1958c).

На рисунке 5-2 изображено скопление гнезд, содержащих эусоциальные колонии Halictus hesperus Smith в Панаме, с заметными холмиками, отмечающими входы в гнезда (фотография Р. У. Брукса). Эти визуальные изображения демонстрируют плотные гнездовые скопления, характерные для многих видов пчел, гнездящихся на земле, и различия в социальной организации, которые могут возникать внутри таких скоплений.

Эволюционные преимущества социальности и роль родственного отбора. Распространенность высокосоциальных форм (медоносных пчел, безжалых пчел) повсеместно свидетельствует о том, что социальность дает значительные конкурентные преимущества. Обширная теоретическая литература по эволюции эусоциальности рассматривает вопрос о том, как могут развиваться качества рабочих особей, несмотря на снижение их индивидуальной репродуктивной вероятности. Совокупная приспособленность индивида включает прямую приспособленность (собственное потомство и его потомки) плюс косвенную приспособленность, обусловленную влиянием на генетически родственных индивидов. Отбор благоприятствует объединению особей, если снижение прямой приспособленности компенсируется косвенным повышением приспособленности благодаря действиям партнера. Рабочая пчела, тесно связанная со своей маткой-матерью, способствует распространению генов, подобных ее собственным, повышая успешность матки и колонии.

Определение пола по гаплодиплоидному механизму у перепончатокрылых создает более тесные сестринские связи, чем отношения матери и дочери, что потенциально способствует совокупной приспособленности рабочих за счет заботы о сестрах, а не производства собственного потомства. Эта гипотеза гаплодиплоидии частично объясняет частоту возникновения эусоциальности у перепончатокрылых по сравнению с другими группами животных. Однако члены колонии не всегда тесно связаны, возможно, из-за многократного спаривания маток или образования колонии неродственными особями. К дополнительным экологическим факторам, способствующим образованию колоний, относятся взаимовыгодные отношения, такие как совместная защита от естественных врагов (Lin и Michener, 1972), совместное строительство гнезд и продолжение защиты потомства после гибели матери.

ДНК-дактилоскопия произвела революцию в оценке родственных связей между членами одной колонии. Исследования Macrotera texana (Danforth, Neff и Barretto-Ko, 1996) показали, что отношения между соседями по общему гнезду существенно не отличаются от отношений между другими особями в той же популяции.

Эволюционные пути и филогенетические закономерности. Терминология, описывающая различные социальные уровни, изначально задумывалась как отражающая возможные эволюционные этапы от одиночного образа жизни к эусоциальному. Парасоциальная последовательность предполагала прохождение стадий: одиночная, коммунальная, полусоциальная и эусоциальная, тогда как субсоциальная последовательность — одиночная, субсоциальная и эусоциальная. Современные представления (Michener, 1985b) склоняются к тому, что эусоциальность часто возникала непосредственно у предков-одиночек, а коммунальное поведение представляло собой альтернативный социальный путь, обычно не ведущий к эусоциальности (Danforth, Neff и Barretto-Ko, 1996). Необходимо проводить различие между условиями, благоприятствующими возникновению социального поведения, и факторами, необходимыми для его поддержания и последующей эволюции.

Всесторонние обзоры литературы по социальной эволюции включают работы Starr (1979) и Andersson (1984). Radchenko (1993) предоставил обширную документацию о социальном поведении Halictinae — критически важной группы для теоретической оценки из-за множественного происхождения эусоциальности и ее утрат в пределах этого подсемейства. Packer (1991) и Richards (1994) исследовали распределение социальности в филогенезе Lasioglossum (Evylaeus) и Halictus соответственно. Müller (1997) внес ценный вклад в изучение социальной эволюции пчел рода Augochlorella. Определить, сколько раз эволюционировала эусоциальность, сложно, поскольку популяции внутри вида могут варьировать от постоянно социальных до никогда не социальных. Тем не менее, выявляются филогенетические закономерности: эусоциальность отсутствует в большинстве семейств пчел, хотя коллективное поведение встречается спорадически почти во всех группах. Halictidae (особенно Halictinae) и Xylocopinae (особенно Allodapini) демонстрируют особый потенциал для повторной эусоциальной эволюции. Даже внутри этих групп частота появления эусоциальных колоний значительно различается. Packer (1997) представил доказательства того, что Lasioglossum aegyptellum может представлять собой недавнюю эусоциальную эволюцию в рамках преимущественно одиночной клады. Вопросы о происхождении эусоциальности обычно предполагают переход от одиночного состояния к эусоциальному, но примитивно эусоциальные линии, особенно среди галиктин, также могут эволюционировать в сторону одиночного гнездования (Packer, 1997; Wcislo и Danforth, 1997).

Изучение социального поведения пчел продолжает раскрывать сложные закономерности организации, эволюции и экологической адаптации. Понимание этих разнообразных социальных систем требует интеграции морфологического, поведенческого, генетического и филогенетического подходов. Разработанная терминология, хотя и несовершенна, обеспечивает основу для обсуждения замечательных различий в том, как эти важнейшие опылители организуют свою жизнь — от одиночных особей, обустраивающих скрытые гнезда, до обширных многолетних сообществ со сложным разделением труда. Это разнообразие не только проливает свет на фундаментальные вопросы эволюционной биологии, но и углубляет понимание экологической роли пчел в природных и сельскохозяйственных экосистемах по всему миру.

Сведения об авторах и источниках:

Авторы: Charles D. Michener

Источник: Пчелы всего мира

Данные публикации будут полезны студентам биологических специальностей, специализирующимся на энтомологии, аспирантам и исследователям в области эволюционной биологии, этологии и генетики насекомых, а также пчеловодам и всем, кто интересуется репродуктивными стратегиями и биологией развития общественных и одиночных пчел.