Биологический контроль переносчиков инфекций: механизмы, эффективность и эколого-ценотические аспекты

1. Введение и современные подходы к биоконтролю. В современной экологической паразитологии и эпидемиологии биологический контроль переносчиков инфекций рассматривается как одна из наиболее перспективных и экологически безопасных альтернатив химическим инсектицидам. Интенсивное использование синтетических пестицидов в течение последних десятилетий привело к глобальному распространению резистентности у вредителей, накоплению токсичных соединений в трофических цепях и деградации естественных экосистем. В связи с этим особое внимание исследователей приковано к изучению естественных и интродуцированных хищников, а также энтомопатогенных микроорганизмов, способных эффективно регулировать плотность популяций вредоносных насекомых, в частности кровососущих комаров семейств Culicidae и Simuliidae.

Особую сложность для эпидемиологического надзора представляют временно пересыхающие водоемы, гидропериод которых варьируется от нескольких суток до нескольких месяцев. Именно такие биотопы служат излюбленными местами выплода опасных переносчиков малярии, лихорадки Денге, вируса Зика, лихорадки Западного Нила и японского энцефалита. Разработка эффективных программ биоконтроля в таких специфических условиях требует глубинного понимания трофических связей, адаптаций к высыханию, поведенческих реакций хищников и жертв, а также динамики межвидовой конкуренции.

2. Ракообразные в регуляции численности личинок комаров. 2.1. Щитни (Notostraca). Среди высших ракообразных особый интерес представляют нотостраки (Notostraca), или щитни, обычно обитающие во временных пересыхающих водоемах бок о бок с личинками комаров. Классическим объектом исследований является вид Triops longicaudatus. Фрай и др. (1996) провели детальную оценку способности данного вида контролировать популяции Culex tarsalis в неглубоких экспериментальных прудах на территории Калифорнии. Результаты показали, что при высокой плотности посадки щитни оказывают выраженное негативное влияние на численность личиночной стадии комаров. В ходе эксперимента популяциям T. longicaudatus удалось успешно укорениться и сохраниться в 94% исследованных прудов.

Однако исследователи столкнулись с проблемой отсутствия узкой трофической избирательности: Triops longicaudatus активно уничтожали нецелевые организмы, включая личинок хирономид (Chironomidae), играющих важную роль в бентосных сообществах. Тем не менее было установлено, что наиболее эффективным методом практической интродукции щитней в полевых условиях является внесение их устойчивых к аридизации цист (яиц), способных длительное время сохранять жизнеспособность в сухом грунте до наступления благоприятного гидрологического режима.

2.2. Веслоногие рачки (Copepoda: Cyclopoida). Использование хищных циклопоидных веслоногих рачков против свежевылупившихся личинок комаров первой стадии имеет богатую историю, начавшуюся с первых наблюдений Херлберта (1938). В 1980-х годах Ривьер и др. (1987) продемонстрировали высокую эффективность вида Mesocyclops aspericornis в микроводоемах и крабовых норах на атолле Ронгароа (Французская Полинезия). Интродукция рачков привела к существенному подавлению популяций Aedes aegypti и Aedes polynesiensis (снижение численности имаго последнего составило 76%), однако в отношении комаров рода Culex заметных результатов достигнуто не было.

Параллельно Marten et al. (1994) доказали, что близкородственный вид Mesocyclops longisetus демонстрирует аналогичную эффективность в борьбе с размножением Aedes aegypti в антропогенных емкостях — цистернах, бочках для воды и бытовых резервуарах в Гондурасе. Ранее Мартен (Marten, 1990) провел успешные испытания в Луизиане (США), где вид Macrocyclops albidus был выпущен в затопленные автомобильные покрышки на свалке. Высокая плотность азиатского тигрового комара Aedes albopictus, фиксировавшаяся в начале эксперимента, была практически полностью нивелирована в течение двух месяцев.

На основе полученных успехов Управление по борьбе с комарами в Новом Орлеане уже к 1990 году разработало технологию массового разведения веслоногих ракообразных, позволявшую производить до 1 миллиона взрослых особей Mesocyclops longisetus и Macrocyclops albidus в месяц (Marten et al., 1994). В северо-восточной Мексике был реализован масштабный социальный проект: местное население обучали методам сохранения и повторного расселения M. longisetus в бытовые емкости и кладбищенские вазы (Gorrochotegui-Escalante et al., 1998). Через 4 месяца после старта программы веслоногие рачки сохранялись во всех обработанных сосудах, а среднее снижение плотности личинок комаров составило 37,5% в бочках, 67,5% в цветочных вазах и 40,9% в автопокрышках.

Кроме того, Блауштайн и Маргалит (1994) установили, что широко распространенный вид Acanthocyclops viridis также обладает существенным потенциалом в качестве агента биоконтроля против широкого спектра переносчиков, включая Aedes aegypti.

3. Хищные насекомые и их роль в биоценозе. 3.1. Хищные виды комаров (Toxorhynchites, Psorophora, Ochlerotatus). Отдельную группу образуют некровососущие и хищные виды комаров, личинки которых питаются личинками других двукрылых. Наиболее изучен род Toxorhynchites, а также представители родов Psorophora и Ochlerotatus. Хотя их применение рассматривается как естественный способ регуляции, полевые исследования показывают неоднозначные результаты. Так, Наннини и Джулиано (1998) при изучении факультативного хищника Anopheles barberi, охотившегося на Aedes triseriatus в дендротелмах (дуплах деревьев), зафиксировали лишь кратковременное и ограниченное снижение численности жертвы в середине летнего сезона.

В то же время полевой эксперимент Фокса и соавторов (Focks et al., 1982) в Луизиане продемонстрировал, что подсадка всего 1–2 личинок I возраста Toxorhynchites rutilus в затопленные емкости (покрышки, пластиковые ведра, банки) снижает общую численность Aedes aegypti и Culex quinquefasciatus примерно на 74%. Тем не менее при высокой плотности жертв проявляется эффект поведенческой интерференции между самими хищниками, что снижает удельный поиск (Хаббард и соавторы, 1988). В обобщающем анализе Коллинз и Блэквелл (Collins and Blackwell, 2000) заключили, что применение Toxorhynchites принесло локальный успех. Учитывая, что одна личинка Toxorhynchites способна утилизировать более 5000 личинок жертв за период развития, потенциал метода высок при условии детального изучения их хеморецепции и сигналов выбора мест откладки яиц.

Интересные результаты дает сочетание нескольких хищников. Браун и соавторы (Brown et al., 1996) исследовали совместное применение Toxorhynchites speciosus и веслоногого рачка Mesocyclops aspericornis. В присутствии обоих видов присутствие личинок Aedes notoscriptus и Culex quinquefasciatus отмечалось лишь в 51% затопленных покрышек (средняя плотность 4 экз./л), тогда как в контроле без хищников личинки фиксировались в 97% емкостей при средней плотности 43 экз./л.

3.2. Водные клопы и жуки (Notonectidae, Dytiscidae, Odonata). Во временных водоемах вместе с личинками комаров обитает широкий спектр хищных насекомых: жуки-плавунцы (Dytiscidae), личинки стрекоз (Odonata) и клопы-гладыши (Notonectidae). Несмотря на высокую индивидуальную прожорливость, их общая эффективность в регуляции вредителей часто оказывается ограниченной. Как отмечают Коллинз и Уошино (Collins and Washino, 1985), комары отличаются чрезвычайно быстрым и синхронизированным метаморфозом, завершающимся до того момента, как популяции хищников сформируют достаточную плотность.

Кроме того, развились специфические механизмы избегания хищников. Блауштайн и соавторы (Blaustein et al., 2004) установили, что самки Culiseta longiareolata избегают откладки яиц в водоемы с присутствием клопа Notonecta maculata. Более того, химические экзометаболиты (кайромоны) клопа сохраняют отпугивающий эффект на протяжении 8 дней после физического удаления хищника из акватории.

4. Ихтиофауна и амфибии как агенты биоконтроля. 4.1. Применение рыб (Gambusia, Cyprinus, Ctenopharyngodon). Использование рыб ограничено водоемами с гидропериодом более 1 месяца, однако в постоянных и полупостоянных акваториях они показывают высочайшие результаты. Мелкие виды — Gambusia affinis, Tilapia nilotica, Clarias fuscus, а также виды макроподов — зарекомендовали себя с лучшей стороны при обработке питьевых резервуаров (Neng et al., 1987). В США для борьбы с распространением вируса Западного Нила в дренажные каналы и декоративные пруды интродуцируют толстоголового гольяна (Pimephales promelas) и Gambusia affinis, причем одна особь гамбузии способна поедать до 300 личинок в сутки. В настоящее время выведены холодоустойчивые штаммы гамбузии, способные переносить зимовку при температурах воздуха до -30 °C (Keeton Industries, 2005).

В округе Куанчжоу (Китай) совместное выращивание карпа обыкновенного (Cyprinus carpio, 6000–9000 экз./га) и белого амура (Ctenopharyngodon idella, 150–1500 экз./га) на рисовых чеках привело к радикальному подавлению популяций Anopheles sinensis (переносчик малярии) и Culex tritaeniorhynchus (переносчик японского энцефалита) (Neng et al., 1995).

Однако Блауштейн и Карбан (Blaustein and Karban, 1990) описали парадоксальный экологический эффект: в калифорнийских садках с G. affinis выживаемость личинок Culex tarsalis оказалась выше, чем в садках без рыбы. Гамбузии выедали ветвистоусых рачков (Cladocera), являвшихся пищевыми конкурентами комаров, а также вытесняли хищных клопов-гладышей, что стимулировало рост популяции C. tarsalis (Блауштейн, 1992).

4.2. Земноводные (Anura, Caudata). Головастики многих видов лягушек и саламандр активно участвуют в регуляции численности личинок комаров как через прямое хищничество, так и через трофическую конкуренцию. Мокани и Шайн (Mocani and Shine, 2002) изучили механизмы взаимодействия в Австралии: в паре Crinia signifera — Aedes australis преобладало прямое физическое выедание, зависевшее от плотности. В паре Limnodynastes peronii — Culex quinquefasciatus подавление комаров происходило даже через физическую перегородку, что указывает на выделение головастиками ингибирующих химических или микробиологических агентов. На Багамах личинки кубинской квакши Hyla septentrionalis успешно применялись для очистки емкостей с водой (Спилман и Салливан, 1974).

5. Альтернативные и генетические методы биоконтроля. Помимо непосредственной интродукции хищников, разработаны и другие концептуальные подходы:

1. Паразитарное заражение: широкое применение патогенных простейших и бактериальных токсинов;

2. Конкурентное вытеснение: естественная замена Aedes aegypti видом Aedes albopictus на юге США (Rai, 1991);

3. Генетические технологии: выпуск стерильных или трансгенных самцов, несущих летальные гены либо гены устойчивости к патогенам (Rai, 1999; Alphey et al., 2002);

4. Гормональная регуляция: применение регуляторов роста насекомых (гормономиметиков) (Staal, 1975);

5. Фитоэкстракты: использование растительных репеллентов, токсинов и ингибиторов откладки яиц (Sukumar et al., 1991). На Гавайях предложена стратегия зоопрофилактики за счет увеличения популяции бродячих кошек, отвлекающих комаров от человека.

6. Микроспоридии и энтомопатогенные грибы. 6.1. Microsporidia и Gregarinidea. Микроспоридии представляют собой внутриклеточных паразитов, спора которых впрыскивает полярную трубку в клетку хозяина. Виды рода Amblyospora требуют промежуточного хозяина (веслоногих рачков), тогда как Edhazardia и Culicospora развиваются напрямую (Vossbrinck et al., 2004). Андреадис (Andreadis, 1999) зафиксировал природную зараженность самок Aedes stimulans микроспоридиями Amblyospora на уровне 1,0–9,6% с трансовариальной передачей 1,3–5,9%. Дополнительно Комиски и др. (Comiskey et al., 1999) установили, что грегарина Ascogregarina taiwanensis снижает соматический размер и плодовитость имаго Aedes albopictus.

6.2. Энтомопатогенные грибы. Среди родов Tolypocladium, Coelomomyces, Culicinomyces и Leptolegnia наибольший успех показал оомицет Lagenidium giganteum. Его подвижные зооспоры обладают высокой специфичностью к личинкам комаров при температурах 16–32 °C. Ооспоры вида способны выдерживать многолетнее высыхание в почве. Применение L. giganteum в Калифорнии и Флориде показало смертность личинок до 50% с долгосрочной нативной адаптацией в водоеме (Kerwin et al., 1986, 1994). Тем не менее, как отмечают Шолте и др. (Scholte et al., 2004), с открытием бактериальных токсинов Bti масштаб исследований грибковых агентов существенно снизился.

7. Бактериальные энтомопатогены (Bti, Bs, Bacillus subtilis). Бактериальные агенты представляют собой золотой стандарт биоконтроля. Наиболее известен вид Bacillus thuringiensis, открытый в начале XX века. Подвид Bacillus thuringiensis israelensis (Bti), выделенный в 1976 г. из пруда в пустыне Негев (Goldberg and Margalit, 1977), продуцирует дельта-эндотоксины, разрушающие кишечный эпителий личинок Culex, Anopheles и Aedes (Чуи и др., 1995). Вид Bacillus sphaericus (Bs) более специфичен к родам Culex и Anopheles.

Коммерческие препараты на основе Bti и Bs вышли на рынок в 1981 и 1987 годах. В Камеруне и Кот-д’Ивуаре трехкратная ежегодная обработка водоемов Bs полностью подавила локальные популяции Culex. В Индии Bacillus subtilis успешно интегрирована в программы борьбы с филяриатозом. В Западной Африке с 1985 г. проводится ротационная обработка рек против мошек Simulium damnosum с чередованием Bti, карбаматов и пиретроидов (Neilsen-LeRoux and Silva-Filha, 1996).

Хотя устойчивость к Bti вырабатывается медленно (Becker and Ludwig, 1993), существуют экологические ограничения. Pont et al. (1999) показали, что Bti снижает плотность нецелевых личинок хирономид на 38%. Кроме того, Блауштейн и Маргалит (Blaustein and Margalit, 1991) установили, что фильтрующие ракообразные Branchipus schaefferi и Cypridopsis vidua выедают споры Bti, снижая эффективность обработки. Для повышения результатов Перич и др. (1990) предлагают комбинировать Bti с хищными планариями Dugesia dorotocephala.

8. Интегрированные программы управления (IPM): опыт штата Нью-Джерси. Полное искоренение комаров без разрушения экосистем невозможно, поэтому мировой стандарт базируется на концепции интегрированного управления популяциями (IPM). Ярким примером служит программа штата Нью-Джерси (США), реализуемая с 1914 года (Ассоциация по борьбе с комарами штата Нью-Джерси, 1998). На территории 22 560 км² с населением 8,5 млн человек обитает более 60 видов комаров.

Законодательство штата делегирует полномочия автономным окружным комиссиям, финансируемым из местных налогов. Ключевые элементы программы включают: эпидемиологический мониторинг; управление гидрорежимом (ПМУ); строго дозированное сочетание химических и биологических средств; просвещение населения и постоянную экологическую экспертизу.

9. Заключение. Опыт реализации программ биоконтроля показывает, что изолированное применение какого-либо одного метода неизбежно сталкивается с компенсаторными экологическими механизмами или развитием резистентности. Только комплексный, научно обоснованный подход, сочетающий химическую, биологическую и экологическую регуляцию, способен обеспечить устойчивое снижение эпидемиологических рисков без нанесения ущерба природным биоценозам.

Сведения об авторах и источниках:

Авторы: Д. Дадли Уильямс, Блауштейн Л. и С.С. Шварц, Кили Дж.Э. и П.Х. Зедлер, Аматали М.А., Боуэн Р.

Источник: Биология временных водоемов

Данные публикации будут полезны студентам, изучающим биологические и экологические науки, начинающим исследователям в области экологии пресноводных водоемов и зоологии беспозвоночных, а также специалистам по охране природы и всем, кто интересуется глобальной сравнительной экологией сообществ временных водных сред обитания.