Протисты временных водоемов: таксономическое разнообразие и экологические стратегии

Протисты. Состав этой группы соответствует классификации Маргулиса и Шварца (1988) и включает как типичных простейших, так и организмы, традиционно относимые к водорослям. В данном разделе также приводится некоторая информация о цианобактериях, поскольку последние часто продолжают включаться в общие исследования сообществ водорослей.

Водоросли. Шиз и Хеллебаст (1978) изучали различные сообщества водорослей в арктическом тундровом пруду, а также проанализировали литературу об этих очень богатых местообитаниях. Тундровые пруды формируются там, где нарушена растительность, что приводит к усиленному таянию вечной мерзлоты, к просадкам при таянии подземного льда и к оседанию донных отложений. В течение короткого лета (с июня по август) в этих прудах сохраняется вода, но каждую зиму они промерзают до дна под слоем льда толщиной до 2 м. За короткий безледный сезон сообщество планктона демонстрирует два пика биомассы и первичной продукции. В сообществе перифитона зафиксирован только один пик биомассы, однако первичная продуктивность показывает один или два пика. Лэрд (Laird, 1988) обнаружил в общей сложности 114 видов диатомовых водорослей и 24 вида зеленых водорослей в своем снеговом пруду на севере Квебека.

Было показано, что антарктические ручьи, которые периодически теряют свободную воду из-за замерзания зимой, поддерживают богатые эпилитные сообщества (87 таксонов; Pizarro et al., 1996) с высокой биомассой (>20 мг хлорофилла на см² или >20 мг на см³), однако темпы продукции низки (*Vincent and Howard-Williams, 1986*). Считалось, что снабжение питательными веществами и освещение не являются лимитирующими факторами в этих водотоках, но температура воды редко поднималась выше 5,0°C и чаще всего находилась в диапазоне от 0 до 2,0°C. Таким образом, метаболизм у этих водорослей протекает с низкой скоростью, а наблюдаемая высокая биомасса представляет собой накопление за несколько сезонов роста (поскольку теоретическое время оборота составляло порядка нескольких сотен дней, при том что каждый годовой вегетационный период длился менее 80 дней). Несмотря на это, перезимовавшее сообщество сохранило высокую метаболическую активность и быстро отреагировало на увлажнение в начале лета.

На рисунке 4.2 показано, что фотосинтетическая способность эпилитона, в котором доминируют цианобактерии, возрастала в зависимости от времени в течение первых 6 часов, а затем более быстрыми темпами в последующие два дня. Таким образом, простая регидратация позволяет немедленно возобновить часть фотосинтеза, но полное восстановление требует более длительного биосинтеза и репарации. *Винсент и Говард-Уильямс (1986)* сравнили это оживление с реакцией пустынных растений в более теплых регионах, где каждое сообщество обитает в сезонно засушливой среде. Однако они отметили, что в дополнение к потере воды антарктический эпилитон должен противостоять постоянной темноте зимой и суровому циклу замораживания-оттаивания. Таким образом, физиологическая устойчивость к замерзанию является существенным свойством микрофлоры Антарктики. Фуманти и др. (1995) обнаружили столь же богатую микрофлору в озере Гондвана на севере Земли Виктории, Антарктида. Хотя фитопланктон был беден видами (5 таксонов), здесь имелось богатое донное сообщество в виде прибрежных зарослей, включающее 34 таксона (8 видов зеленых водорослей, 7 видов диатомовых водорослей и 19 видов цианобактерий). В нижнем слое мата доминировал Phormidium frigidum, в то время как в верхнем слое мата преобладал Pleurococcus antarcticus (зеленая водоросль) наряду с несколькими другими таксонами, все из которых характеризовались студенистыми оболочками.

Рисунок 4.2. Восстановление фотосинтеза у Phormidium epilithon как логарифмическая функция времени гидратации (замкнутые кружки — содержание хлорофилла а; открытые кружки — фотосинтез; каждая точка — среднее для трех образцов ±2 SE; перерисовано по Vincent and Howard-Williams, 1986)

Во многих типах временных водоемов образование водорослевых матов, особенно тех, которые формируются из высыхающих и сваливающихся остатков нитчатых видов, может иметь решающее значение для выживания других организмов, способных укрыться под ними во время засухи. Рейнольдс (1983) обнаружил листы этой «водорослевой бумаги» размером 50×100 м на дне ирландских турлоу — временных озер, которые заполняются и осушаются через подстилающий известняковый карст.

Устойчивость самих водорослей к длительному высушиванию, как правило, обеспечивается за счет модифицированных вегетативных клеток с утолщенными стенками, слизистыми оболочками и накоплением масел. Способность противостоять высыханию является основным фактором, определяющим распределение водорослей по краям пруда. Таксоны со студенистой структурой доминировали на периодически пересыхающем участке пруда Спирс в южном Онтарио и оказались подмножеством (22 рода) из тех 30 родов, которые были обнаружены на постоянно затопляемых участках (Williams et al., 2005). На временном участке в начале гидропериода доминировали зеленые водоросли (Oocystis, за которыми следовали нитчатые Oedogonium), хотя также присутствовали диатомовые водоросли (Pinnularia) (рис. 4.3). Большую часть мая преобладали диатомовые водоросли (Pinnularia, Navicula и Synedra), в том числе в сообществе, переживающем предлетнюю засуху, наряду с хлорофитами (Chlorococcum), эвгленофитами (Euglena) и некоторыми ксантофитами (Tribonema). Сообщество, обнаруженное в середине периода передышки от засухи в конце июля (вызванной обильными осадками), состояло в основном из диатомовых водорослей (Navicula, Diatoma) и небольшого количества Tribonema (Xanthophyta).

Рисунок 4.3. Временные изменения биообъема основных групп водорослей на периодически пересыхающем участке пруда Спирс, Онтарио. Участок был засушливым с 7 июня по 12 июля и снова с 15 по 22 августа

Многие виды водорослей во временных водоемах и ручьях, по-видимому, являются оппортунистами. Многие из них проходят через предсказуемые фазы жизненного цикла, причем максимальное прорастание зигоспор происходит при самом высоком уровне воды. Vaucheria — типичная водоросль временных водоемов — переносит засуху с помощью толстостенных зигот, о которых говорилось ранее, но у нее есть также «запасная» система. Последняя включает образование гипноспор в ответ на быстрое высыхание. Это специализированные структуры, из которых выходят амебовидные клетки, способные перемещаться в участки с большим количеством воды, где они дают начало новым нитям (Sands, 1981). Очевидно, что такие свойства присущи видам водорослей, адаптированным к временным водоемам, поскольку Бененати и др. (1998) обнаружили, что восстановление и поддержание фитобентоса в постоянной, но регулируемой реке в Аризоне было затруднено из-за неустойчивого управления стоком. Неоднократное пересыхание сообщества водорослей оказало серьезное воздействие на восходящие взаимодействия в экосистеме реки Колорадо.

Ряд видов водорослей эпизодически используются ветвистоусыми ракообразными, обитающими во временных водоемах. В марокканских прудах Тьери и Казобон (Thiery and Cazaubon, 1992) обнаружили, что нитчатые водоросли, такие как Stigeoclonium и Oedogonium, доминировали на раковинах конхостраканов (Spinicaudata), в то время как мелкие виды Chlorococcales и Tetrasporales заселяли тела аностраканов. Все водоросли были обычными видами, широко распространенными в Арктике, так что особых адаптаций не наблюдалось, и считалось, что место колонизации определяется микрообитанием и плавательным поведением хозяев.

Простейшие. Лишь в немногих исследованиях рассматривался компонент простейших в сообществах временных водоемов. Фенчел (1975) обнаружил, что плотность инфузорий в арктической тундре в период с июня по август составляет около 10⁶ м⁻², а биомасса — 20–40 мг/м². Некоторые инфузории питались водорослями или бактериями, в то время как другие были плотоядными, поедая зоофлагеллят и других инфузорий. Стаут (1984) изучал простейших в сезонно затопляемой почве под лугами Новой Зеландии и обнаружил сходство с биотой мелководного временного водоема: автотрофное сообщество фито-жгутиконосцев и диатомовых водорослей, а также в основном бактериоядное сообщество зоофлагеллят, саркодин (33 вида), инфузорий (57 видов) и мейофауны. Из 94 зарегистрированных видов простейших 45% можно отнести к пресноводным формам, а 35% — к водно-наземным, причем первые доминируют зимой, когда почва покрыта слоем воды в несколько сантиметров.

На экспериментальном рисовом поле в Италии Мадони (1996) обнаружил, что сообщество инфузорий находится под сильным влиянием факторов окружающей среды, создаваемых растущими растениями риса. Первоначально, когда продуктивность фитопланктона была высокой как в толще воды, так и на границе между донными отложениями и водой, в системе доминировали детритоядные донные виды. Однако по мере роста растений риса количество водорослей уменьшалось (вероятно, из-за затенения и конкуренции за питательные вещества), а процессы разложения становились более интенсивными. В толще воды это привело к доминированию бактериоядных видов инфузорий, в то время как сдвиг в сторону ухудшения условий на границе раздела «вода–дно» привел к исчезновению многих видов и перемещению других. На заключительном этапе выращивания риса общее разнообразие инфузорий и их продуктивность заметно снизились. Интересно, что, несмотря на эти изменения, один вид — Coleps hirtus из отряда Proodontida — доминировал в системе на протяжении всего 4-летнего исследования. Это объяснялось его чрезвычайной гибкостью в питании, которая позволяла ему потреблять водоросли, бактерий, других простейших и даже мелких многоклеточных.

Coleps hirtus также был доминирующим видом в талом пруду Лэрда в северном Квебеке. Вместе с девятью другими распространенными видами он сформировал первую фазу сообщества инфузорий этого пруда. Используя «сапробиологическую систему» классификации пресных вод по степени органического загрязнения, Лэрд обнаружил, что олигосапробная фаза водоема после таяния снега быстро сменилась бета-мезосапробными условиями, которые продолжались около недели. Последующее интенсивное размножение бактерий в результате гниения трав привело к альфа-мезосапробным условиям, которые еще через неделю сменились полисапробными условиями. Инфузории, обнаруженные в этих трех фазах обогащения пруда, перечислены в таблице 4.2.

Таблица 4.2. Последовательность наиболее распространенных видов инфузорий на протяжении трех фаз обогащения в бассейне с периодическим таянием снега в северном Квебеке

Лишь в немногих исследованиях проводились сравнения между разными прудами. Однако Андрущишин и др. (2003) показали, что относительная численность инфузорий в двух соседних пересыхающих прудах в южном Онтарио значительно различалась: численность инфузорий в пруду II быстро возрастала с 1-го дня, увеличиваясь на два порядка к 7-му дню. Напротив, численность в пруду I начиналась с того же уровня, но увеличивалась гораздо медленнее, достигая плато примерно в 500 особей л⁻¹ и снова возрастая в конце гидропериода (рис. 4.4(а)). Эти два пруда также существенно различались по видовому богатству и видовому составу. В пруду I было 50 видов по сравнению с 70 видами в пруду II, причем общими были только 24 вида. Изменение численности инфузорий в пруду I можно объяснить количеством дней после заполнения (39%) и эффектом обработки ограждения (23%).

Рисунок 4.4. Сезонное изменение (а) общей численности инфузорий в двух пересыхающих водоемах южного Онтарио (среднее ±1 стандартная ошибка); (б) трех размерных групп в двух сообществах; (в) относительной численности доминирующих категорий инфузорий по типу питания: а — водорослоядные; б — бактериоядные; н — хищники на гетеротрофных жгутиконосцах; р — хищники на других простейших, включая инфузорий; о — всеядные; прочие — неизвестная добыча

Эти два параметра также объясняют 72% различий в видовом богатстве в пруду I. Шестьдесят пять процентов различий в численности в пруду II можно объяснить количеством дней после заполнения (27%), pH (19%) и концентрацией нитратов (12%). Пятьдесят два процента различий в видовом богатстве объяснялись параметрами окружающей среды, из которых наиболее важным был уровень pH. Смена видов была характерной чертой обоих прудов. В пруду II было больше инфузорий среднего размера (50–200 мкм), тогда как в пруду I доминировали инфузории меньшего размера, особенно в середине мая и начале июня (рис. 4.4(б)). В пруду II было больше водорослоядных видов, хотя их численность была выше в пруду I. В пруду II относительная численность бактериоядных увеличивалась по мере высыхания пруда; в пруду I наблюдалась аналогичная, но более изменчивая тенденция. В начале сезона в пруду II было больше всего факультативных водорослоядных (например, 38% относительной численности на 7-й день приходилось только на Uroleptus gallina), но затем их численность быстро уменьшилась. В пруду I обитало только одно, хотя и очень многочисленное, факультативное водорослоядное — Pelagohalteria cirrifera. Всеядные инфузории составляли умеренно важную часть (21%) сообществ обоих прудов в начале сезона, но в пруду I их численность впоследствии снизилась (рис. 4.4(в)).

Хотя 13–14% всех видов в двух прудах были хищниками, питавшимися в основном другими инфузориями, их численность никогда не превышала 5% (пруд I) и 8% (пруд II) от общего сообщества инфузорий. Пик численности хищников пришелся примерно на одно и то же время (13–21-й день) в обоих прудах. Экспериментальное добавление беспозвоночных хищников в эти пруды привело к увеличению численности инфузорий и видового богатства в течение ограниченного времени в одном из прудов, что позволяет предположить, что различия в динамике пищевой сети могут влиять на состав сообщества инфузорий.

Стаут (1984) выдвинул идею о том, что биоты влажных почв и временных водоемов находятся в переходном состоянии от пресноводных к эдафическим местообитаниям. Действительно, в обзоре мировой почвенной фауны инфузорий Фойсснер (1998) пришел к выводу, что из по крайней мере 1000 известных видов около 25% также известны из пресноводных местообитаний. Элементы фауны простейших из каждого типа могут сохраняться в тонких влажных пленках вокруг частиц почвы на дне прудов и проникать в лесную подстилку, где физический контакт между опавшими гниющими листьями обеспечивает непрерывную пленку влаги. Исходя из этого, Стаут выдвинул гипотезу, что простейшие и некоторая мейофауна проникли в почву, корневые зоны и на поверхности растений и даже получили пути колонизации воздушных местообитаний, таких как дупла деревьев, пазухи листьев и гнезда кувшинных растений (рис. 4.5).

Рисунок 4.5. Схема гипотетических путей колонизации простейшими переходных местообитаний от временных водоемов до эпифитных ниш (по Stout, 1984, с изменениями)

Исследование контейнерных местообитаний Флориды, проведенное Фукадой и соавторами (1997), выявило четыре вида простейших — паразитов личинок комаров, наиболее распространенными из которых являются Ascogregarina taiwanensis (Apicomplexa) и микроспоридия Vavraia culicis.

Сведения об авторах и источниках:

Авторы: Д. Дадли Уильямс, Блауштейн Л. и С.С. Шварц, Кили Дж.Э. и П.Х. Зедлер, Аматали М.А., Боуэн Р.

Источник: Биология временных водоемов

Данные публикации будут полезны студентам, изучающим биологические и экологические науки, начинающим исследователям в области экологии пресноводных водоемов и зоологии беспозвоночных, а также специалистам по охране природы и всем, кто интересуется глобальной сравнительной экологией сообществ временных водных сред обитания.