Водные гифомицеты и макрофиты в экосистемах временных водоемов: экологические взаимодействия и сукцессионные процессы

Водные гифомицеты играют ключевую роль в разложении прибрежного листового опада в проточных водоемах, выступая основой пищевых сетей рыб и обеспечивая питанием донных беспозвоночных (Каушик и Хайнс, 1971). Эти грибы также существенно влияют на динамику питательных веществ во временных водах, особенно тех, что происходят из наземной летней растительности в пересыхающих бассейнах прудов и ручьях. К сожалению, исследования данных местообитаний остаются малочисленными, однако работа Барлохера с соавторами (1978) в весеннем пруду Южного Онтарио выявила значительные различия грибковой флоры на донном детрите по сравнению с постоянными водоемами. В безводный период здесь доминировали наземные грибы, демонстрируя четкую сезонную преемственность. В проточных водах грибы обогащают разлагающиеся листья белком — процесс, получивший название «кондиционирование» (Barlocher, 1985). Благодаря этому вредные насекомые при наличии выбора предпочитают сушеные листья свежим из-за их повышенной питательной ценности.

Механизмы разрушения листьев грибами детально изучили Суберкропп и Клуг (1980), выделив пять видов водных гифомицетов: Alatospora acuminata, Clavariopsis aquatica, Flagellospora curvula, Lemonniera aquatica и Tetracladium marchalianum. Эти виды культивировали на листьях гикори в чистой среде, где ферментативная активность каждого приводила к скелетированию листьев через размачивание матрикса и высвобождение клеток в виде тонкого детрита (FPOM). Анализ показал, что все виды метаболизируют целлюлозу, а два вида — T. marchalianum и F. curvula — также расщепляют гемицеллюлозу. В культурах с T. marchalianum выделение мелких частиц совпадало с ростом биомассы грибов (измеренной по АТФ) и активностью ферментов, разлагающих карбоксиметилцеллюлозу, ксилан и полигалактуроновую кислоту. Мацерирующая активность возрастала с повышением pH, указывая на участие пектиновой трансэлиминазы в размягчении тканей листьев. Это открытие позволило предположить, что трансэлиминаза играет более важную роль в высвобождении клеток, чем гидролитические ферменты с более низким оптимумом pH.

Водные насекомые демонстрируют положительный отбор в пользу кондиционированных грибами пищевых продуктов. Хотя бактерии также способны кондиционировать детрит, имеющиеся данные свидетельствуют о большей эффективности грибов в повышении его питательной ценности. Например, в эксперименте Маккея и Калффа (1973) ручейники Pycnopsyche gentilis и P. luculenta предпочитали листовые пластинки, обработанные грибами, а не бактериями. Что касается высших растений, большинство временных водоемов представляют собой предпоследнюю стадию развития, кульминацией которой является террестриализация. Исследуя сукцессию растений в штате Орегон, Липперт и Джеймсон (1964) обнаружили, что здесь преобладают влаголюбивые виды, такие как рогоз широколистный (Typha latifolia) и болотница (Eleocharis palustris). В северной Германии Касперс и Хекман (1981) отметили массовое развитие T. latifolia и травы Glyceria maxima на заключительной стадии в канавах, где эти виды в итоге приводят к полному исчезновению водной среды обитания.

Границы временных водоемов подвержены вторжению наземных видов, корни которых распространяются по субстрату бассейна, а подстилка служит богатым субстратом для микроорганизмов и пищей для водных беспозвоночных. Барлохер с соавторами (1978) измерил, что осенью в бассейны прудов Онтарио попадает в среднем 132,8 г/м² опавших листьев (сухой вес без золы). Многие временные водоемы, особенно с продолжительными гидропериодами и низким стоком, поддерживают интенсивный рост водных макрофитов. Свободно плавающие однолетние макрофиты, например азолла, могут значительно влиять на продуктивность. В мелководных озерах поймы реки Парана (Аргентина) состав донных беспозвоночных изменяется в зависимости от макрофитного покрова и глубины. В периоды высокой воды доминируют остракоды и олигохеты, тогда как в низкую воду, при высокой биомассе, в озерах с 60% покрытием эйхорнии (Eichhornia) преобладают личинки хирономид (Chironomus) и роющие поденки (Campsurus). В озерах без плавающих растений доминируют сфероидные моллюски (Pisidium и Eupera), улитки (Littoridina) и роющие поденки (Бечара, 1996).

Макрофиты обеспечивают структурную трехмерную основу для беспозвоночных, расширяя бентос до толщи воды и усиливая взаимодействие между донными организмами и планктоном. Некоторые беспозвоночные питаются частями растений, особенно листьями. Кронин с соавторами (1998) обнаружили, что водные насекомые в озере Мичиган съедают 0,2–1,7% поверхности листьев кувшинок (Nuphar variegata и Nymphaea odorata) в день, причем некоторые листья повреждаются более чем на 60%. Погруженные листья оказались более уязвимыми. Данные также подтвердили гипотезу, что растительноядные виды насекомых из водных групп имеют гораздо более широкий рацион, чем произошедшие от наземных групп. Изучая микрораспределение макрофитов в весенних водоемах Южной Калифорнии, Зедлер (1981) связал уровень воды с последовательностью групп видов, каждая из которых имеет характерные сроки прорастания, цветения и созревания семян. Виды были отнесены к классам средневзвешенной продолжительности пребывания в воде (WADC) в диапазоне от 1 до 16.

Виды классов 1–4 (например, Bromus spp., Erodium spp.) редко встречаются в затопленных зонах и обычно растут у берегов. Виды с WADC 4,5–7,0 (например, Juncus bufonius, Agrostis microphylla) переносят затопление, но не являются настоящими водными растениями. Виды классов 7,0–9,5 длительное время находятся под водой, но не развиваются при длительном погружении — они способны прорастать под водой, но для созревания им нужно время вне воды (например, Callitriche marginata, Anagallis minimus). Характерные виды временных бассейнов относятся к классу 9,5–11,5: они обладают морфологической и физиологической пластичностью, позволяющей выдерживать длительное погружение (например, Downingia cuspidata, Pogogyne abramsii, Eryngium aristulatum). У всех трех видов образуются погруженные листья, сильно отличающиеся от надводной листвы. Последняя группа (классы 11,5–16) содержит почти полностью водные виды, выдерживающие засушливый период (например, Pilularia americana, Callitriche longipedunculata, Lilaea scilloides).

На основе этого исследования Зедлер выдвинул несколько гипотез. Первая гипотеза: распределение стоячей воды во времени и пространстве является главным фактором, влияющим на макрофиты временных бассейнов. Физический стресс от наводнения — основная причина разнообразия видов, но важна также влажность почвы. Колебания уровня воды по-разному влияют на растения на стадии становления, что иллюстрирует пример водяного лютика (Ranunculus). Сравнивая четыре вида из пойм рек, он с соавторами (1999) показал: R. repens устойчив к длительному переувлажнению и погружению, используя кислород подводного фотосинтеза для дыхания корней; R. sceleratus из низменных илистых отмелей реагирует аналогично; R. acris из редко затапливаемых районов смягчает стресс за счет высокой пористости корней и быстрого удлинения черешков; R. bulbosus с редко затопляемых дамб нетерпим к переувлажнению. Коксон (1987) также обнаружил, что глубина затопления играет ключевую роль в развитии растительности ирландских терлоу. При глубине до 3 м на дне преобладали болотные растения, а самые глубокие заливы с переменной глубиной имели короткие гидропериоды и донную растительность из рудеральных растений суши (например, Rumex). Растительность также была связана с отложениями: торф и мергель — с более длительным стоянием воды, а песок, ил, глина и диамиктон — с короткими гидропериодами. Линхарт и Грант (1996) указали, что почвы являются сильными факторами отбора короткоживущих видов растений, поэтому водоемы в регионах с разными почвами (минеральный состав, pH) содержат генетически дифференцированные популяции.

Вторая гипотеза Зедлера: локальное вымирание видов временных водоемов — редкое явление, несмотря на колебания осадков и доступности местообитаний. Вероятность вымирания снижают небольшой минимальный размер растений, малый размер семян (и, следовательно, большое их количество на единицу биомассы), а также высокая вегетативная и репродуктивная пластичность, типичная для однолетников. Однако Холланд и Джейн (1981), обследовав более 250 весенних водоемов в Центральной Калифорнии, показали, что видовой состав значительно варьировал по годам, а видовое богатство почти удваивалось в зависимости от участков в ответ на региональные различия в осадках и эдафических условиях, снижаясь в засушливый год. Тем не менее, Гафни и Гайсит (1999) продемонстрировали, что в озере Кинерет (Израиль), несмотря на спорадическое появление макрофитов из-за колебаний уровня воды, видовые насаждения всегда располагались в одних и тех же местах, что зависело от структуры донных отложений. Хаббард и Барретт (1998) обнаружили в засушливом регионе северо-востока Бразилии, что однолетняя эйхгорния метельчатая встречается в отдельных временных водоемах. Средняя численность популяции составляла 86 растений, 64% популяций сохранялись из года в год, в среднем было занято 21,6% подходящих участков. В районах с плотностью местообитаний менее 2 участков на 1 км² популяций не наблюдалось, что указывает на порог устойчивости местообитаний.

Третья гипотеза: несмотря на фундаментальное влияние наводнений, конкуренция также является важным фактором. Большинство видов временных водоемов ограничены на более сухом конце градиента из-за конкуренции со стороны видов, лучше приспособленных к сухим условиям. На более влажном конце большее влияние оказывает морфологическая и физиологическая устойчивость к затоплению. Холланд и Джейн показали, что несколько видов лугопастбищных растений произрастали в весенних водоемах в год сильной засухи, но были исключены в годы со средними осадками. Некоторые таксоны, характерные для весенней флоры бассейна, не были заметны во время засухи, но в последующие годы стали обычными. Количество видов, специализированных для данной глубины, пропорционально относительной площади водоема на этой глубине; следовательно, больше видов адаптировано к окраинам, чем к центру. Видовое богатство определяется главным образом физико-географическими свойствами ниш, тогда как факторы конкурентного разделения ниш влияют на родовую симпатию и зональность внутри популяции.

Элам (1998) проанализировал популяционную генетику растений весенних бассейнов и пришел к выводу, что виды часто образуют «расы» или биотипы в географическом масштабе, но также демонстрируют внутрипопуляционную дифференциацию в локальном масштабе — на расстояниях всего 2–5 метров. У Veronica peregrina условия окружающей среды от центра водоема к краям меняются: в центре — высокая плотность сородичей и предсказуемая влажная среда, на окраинах — жесткая межвидовая конкуренция с лугопастбищными видами, низкая влажность и менее предсказуемая среда (Linhart, 1988). Результирующая дифференциация происходит на расстояниях, не препятствующих переносу генов семенами и пыльцой, что предполагает: процесс гомогенизации потока генов может подавляться сильным разрушительным отбором.

Изменение местного климата влияет на макрофиты мелководных водоемов. В середине 1990-х годов в Великобритании засушливый период привел к поражению растительности пруда в Эппинг Форест ползучей изогнутой травой (Agrostis stolonifera) и появлению зарослей йоркширского тумана (Holcus lanatus). В более влажные годы (1989 и 1991) доминировали плавучая донниковая трава (Glyceria fluitans), камыш (Juncus effusus), рогоз (Typha latifolia) и желтый флаг (Iris pseudocorus). Пантер и Мэй (1997) заключили, что при сохранении тенденции к высыханию в пруду продолжится развитие наземной растительности. Уэллинг с соавторами (1988) на водно-болотных угодьях прерий показали, что экстремальная засуха благоприятствует прорастанию однолетних видов, а не всходящих. Повторное затопление уничтожало однолетние растения и стимулировало вегетативный рост новых видов, если только глубина не превышала допустимую (Пойани и Джонсон, 1991). На прибрежных водно-болотных угодьях юго-восточной Аляски Поллок с соавторами (1998) показали, что участки с промежуточной частотой наводнений и высокой пространственной изменчивостью частот наводнений (SVFF) были богаты видами растений, тогда как участки с частыми, редкими или постоянными наводнениями и низким SVFF — бедны видами (рисунок 4.6). Такие изменения в видовом составе растений влияют на численность и состав фауны. Например, Врублески (1987) продемонстрировал, что микрораспределение хирономид (Chironomidae) в болотах Дельты (Канада) варьировало среди основных растительных сообществ по градиенту от более глубоких водоемов к суше (рис. 4.7).

Рисунок 4.6. Трехмерное представление взаимосвязей между видовым богатством макрофитов, пространственными различиями в частоте наводнений и средней частотой наводнений для 16 участков водно-болотных угодий на острове Чичагоф, юго-восточная Аляска (перерисовано по Поллоку и др., 1998)

Рисунок 4.7. Микрораспределение хирономид по градиенту влажности и растительности в Дельта-Марш, Канада: (а) перепады высот и растительности; (б) общее ежегодное появление хирономид в каждом микрорайоне; (в) доля общего появления, представленная каждым подсемейством хирономид (перерисовано по Wrubleski 1987)

В бразильском регионе Пантанал — крупнейшем в мире комплексе водно-болотных угодий — часть растительности хорошо приспособлена к сезонным циклам наводнений и засухи (Por 1995). Выделено несколько зон растительности, наиболее связанных с сетью водных каналов: (1) Земноводная травянистая растительность — растет в условиях постоянной влажности и временного погружения (мелководные озера, байи), включает травы (Cyperus giganteus, Scirpus validus, Paspalum repens), тростник Typha dominguensis и марантовые Thalia geniculata и Polygonum hispidum; (2) Травянистая растительность кампо — сезонно затопляемые луга с видами Panicum, Paratheria, Oryza, Setaria и экзотическими травами (Brachiaria), завезенными владельцами ранчо; (3) Галерейные леса на высоких берегах рек с Triplaris formicosa, Rheedia brasiliensis, несколькими видами Inga, Vochysia и Ficus, включая эндемичный Ficus elliotiana, хорошо приспособленный к засухе; (4) Леса типа Серрадо (кустарниковые саванны), которые также могут покрывать сезонно затопляемые лесные массивы. Зависимость этих сообществ от циклов затопления достаточно изучена, но мало известно об их влиянии на водные сообщества.

В обзоре адаптации растений к стрессу от наводнений Блом (1999) подчеркнул, что для лесных массивов зональность определяется местной гидрологией. Успешное приживление хвойных пород, например саликовых (Salicaceae), на берегах рек зависит от взаимодействия уровня воды и сроков распространения семян — они хорошо приспособлены к нерегулярным, высоким и продолжительным паводкам. Напротив, лиственные породы (роды Quercus, Fraxinus, Ulmus, Acer) чувствительны к наводнениям, растут выше в пойме и имеют тяжелые семена, прорастающие в тени. Наиболее теневыносливые лиственные породы наименее приспособлены к затоплению. Эти свойства влияют на то, какие виды укореняются во временных водоемах и вокруг них, а следовательно, на количество и качество аллохтонного листового опада, на котором базируется водная пищевая сеть. Устойчивые к затоплению виды выживают благодаря наличию аэренхимных корней вместе с частями побегов, удлиняющимися под водой. Из-за высокой пористости корней радиальная потеря кислорода сильно влияет на процессы нитрификации и денитрификации в почве затопленного бассейна. Кислород, поступающий из корней, способен восстанавливать круговорот питательных веществ и «выводить токсины» из насыщенной кислородом ризосферы.

Методы ведения лесного хозяйства влияют на условия низкого стока в ручьях. Дренаж перед посадкой может увеличить низкий сток, если осушено более 25% водосбора. Рост лесов уменьшает низкий сток (во все годы, кроме самых засушливых). Вырубка лесов первоначально увеличивает низкий сток, но затем может последовать постепенное снижение в зависимости от скорости восстановления растительности (Джонсон, 1998). Уровень грунтовых вод влияет на структуру прибрежных растительных сообществ. В пойме реки Сан-Педро (Аризона) Стромберг с соавторами (1996) заметили, что по мере увеличения глубины залегания грунтовых вод от 0 до 4 м резко менялся показатель водно-болотных угодий (индекс на основе растительного покрова в группах видов-индикаторов). Численность облигатных водно-болотных трав значительно снизилась при глубине грунтовых вод ниже 25 см. Другие последствия включали сокращение площади лесов Populus fremontii–Salix gooddingii и уменьшение площади травянистых видов, связанных с мелкозернистыми почвами и тенистыми условиями на террасах поймы.

Методы лесного хозяйства также влияют на структуру временных водных сообществ через изменение затенения. Лесные пруды сильно затенены, имеют мало растительности и получают большую часть энергии от опавших листьев — сообщества в этих условиях в основном детритные. Заготовка древесины устраняет полог, открывая пруды солнечному свету, сокращает аллохтонные затраты энергии и способствует переходу к сообществам, основанным на водорослях и травоядных. Наличие временных водоемов в засушливых регионах глубоко влияет на местную прибрежную флору. В западной части США прибрежные районы занимают менее 1% ландшафта, и Циммерман с соавторами (1999) обнаружили, что различия в распределении и составе растительности в Аризоне лучше всего объясняются сложным градиентом температуры/влажности/субстрата, причем разнообразие подлеска связано с изменениями склонов и песчано-гравийным субстратом. Большинство этих свойств связано с проточной водой. В каждом каньоне притоков произрастали уникальные и зачастую редкие виды растений. В Южной Калифорнии Баудер с соавторами (1998) определили, что пять видов растений весенних водоемов находятся под угрозой исчезновения вследствие исторической потери 95–97% местообитаний в бассейне.

Сведения об авторах и источниках:

Авторы: Д. Дадли Уильямс, Блауштейн Л. и С.С. Шварц, Кили Дж.Э. и П.Х. Зедлер, Аматали М.А., Боуэн Р.

Источник: Биология временных водоемов

Данные публикации будут полезны студентам, изучающим биологические и экологические науки, начинающим исследователям в области экологии пресноводных водоемов и зоологии беспозвоночных, а также специалистам по охране природы и всем, кто интересуется глобальной сравнительной экологией сообществ временных водных сред обитания.