Эволюция и механизмы диапаузы беспозвоночных во временных водоемах

Факторы среды и типы задержки развития. Во многих экосистемах регуляция онтогенеза гидробионтов осуществляется через прямое воздействие абиотических факторов на физиологические процессы. Это обеспечивает точную подстройку темпов роста и метаболизма для успешного завершения жизненного цикла организма. Согласно исследованиям Danks (1987), отдельные виды часто демонстрируют существенную вариабельность ростовых характеристик в различных условиях обитания. Прямой экзогенный контроль, выражающийся во влиянии температуры на метаболизм пойкилотермных организмов, сохраняет функциональность даже в условиях выраженной сезонной изменчивости.

Однако в регионах с высокой континентальностью климата прямая регуляция имеет физиологические ограничения, поскольку параметры среды регулярно выходят за пределы толерантности видов. В таких изменчивых экосистемах внешние стимулы выполняют роль сигналов, запускающих или завершающих отдельные стадии развития. Для преодоления экстремальных условий у организмов выработалось состояние покоя (dormancy), представляющее собой адаптивную задержку онтогенеза. В гидробиологии выделяют две основные формы этого состояния: квиесценцию (покой) и диапаузу.

Квиесценция является непосредственной реакцией организма на лимитирующий фактор среды и прекращается сразу после нормализации условий. В свою очередь, диапауза представляет собой глубокое эндогенное прерывание развития, которое перенаправляет метаболические процессы и предшествует наступлению неблагоприятного периода. По данным Danks (1987), диапауза не контролируется напрямую текущими факторами окружающей среды и требует прохождения специфических физиологических фаз для своего завершения.

Эволюционные гипотезы и география распространения диапаузы. Существует несколько научных концепций, объясняющих происхождение и последующую эволюцию феномена покоя у водных беспозвоночных. Филогенетический подход, представленный в трудах Thienemann (1954), Вепсалайнена (Vepsäläinen, 1978), Корбета (Corbet, 1980), а также Хейрстона и Касерес (Hairston and Caceres, 1996), рассматривает гибернацию как древнее общее свойство таксонов. Альтернативная гипотеза Фрайера (Fryer, 1996) утверждают, что главным вектором эволюции выступало давление среды обитания, сформировавшее полифилетическое происхождение диапаузы (Svensson, 1972; Grodhaus, 1980).

В географическом аспекте состояние покоя наиболее широко распространено в умеренных и полярных широтах, где служит адаптацией к экстремально низким температурам. Исследования Нильсена (Nielsen, 1950), а также Ридшоу и Бедфорда (Readshaw and Bedford, 1971) подтверждают увеличение доли диапаузирующих видов по мере удаления от экватора. Однако это не исключает тропического происхождения феномена, поскольку сезонность в тропиках проявляется в виде муссонных циклов и колебаний влажности (Таубер и Таубер / Tauber and Tauber, 1981). В стабильных условиях тропиков виды также сохраняют диапаузу как механизм защиты от непредсказуемых засух (Denlinger, 1978).

Другие авторы связывают развитие диапаузы с адаптацией к аридным условиям (Ушатинская, 1959) и экстремально высоким температурам (Притчард и др. / Pritchard et al., 1996). По мнению W.D. Williams (1985), а также Brendonck and Persoone (1996), состояние покоя служит ключевой стратегией выживания в пересыхающих дождевых водоемах засушливых регионов. Кроме того, существуют биоценотические гипотезы, связывающие покой с ослаблением межвидовой конкуренции (Алексеев и Старобогатов, 1996), снижением трофических ограничений (Hansen, 1996) и избеганием хищников (Fryer, 1996).

Градиент стабильности водоемов и адаптивные стратегии фауны. Важность состояния покоя как эволюционной стратегии наглядно прослеживается при анализе фаунистических комплексов вдоль градиента гидрологической стабильности. В постоянных водоемах частота впадения гидробионтов в диапаузу минимальна и ограничена стенотермными холодолюбивыми видами, такими как веснянка Allocapnia vivipara. В таких экосистемах преобладают разнородные сообщества насекомых, ракообразных и моллюсков без выраженных фаз покоя. По мере снижения гидропериода и увеличения риска пересыхания доля диапаузирующих видов в сообществах резко возрастает.

В крайнем спектре экотопов — недолговечных эпизодических лужах — фауна оказывается сильно усеченной и состоит преимущественно из ракообразных (Crustacea) и двукрылых (Diptera). Эти группы обладают специализированными ростовыми адаптациями и способностью к глубокому ангидробиозу, как у комара-звонца Polypedilum vanderplanki. Малое видовое разнообразие насекомых в таких экстремальных водоемах может объясняться жесткой конкуренцией, дефицитом ресурсов или высокой скоростью пересыхания.

Таблица 5.6. Сравнение частоты встречаемости состояния покоя у фауны пресноводных местообитаний с различной степенью гидрологической стабильности

Динамика жизненных циклов во временных водотоках. Исследования прерывистых ручьев в Онтарио показали наличие трех гидрологических фаз: осенне-зимней проточной, весенней прудовой и летней наземной. В этих водотоках около 50% таксонов имеют подтвержденную стадию покоя, а еще 36% находятся под подозрением, что суммарно составляет 86% фауны. Для сравнения, в постоянных водотоках этого же региона доля диапаузирующих видов не превышает 10%. Появление проточной фазы осенью активизирует развитие видов, большинство из которых завершает цикл до весеннего прекращения стока.

Остановка течения приводит к прогреву воды, падению концентрации кислорода и сдвигу pH в щелочную сторону (до 9,4 из-за цветения водорослей; Williams and Hynes, 1976a). Данные абиотические сдвиги служат сигналами для перехода реофильной фауны в диапаузу. На основе сроков появления, темпов роста и способов переживания засухи гидробионты прерывистых ручьев разделены на несколько функциональных групп (от A до H).

Представители группы A вылупляются сразу после возобновления стока осенью и быстро растут до наступления льдостава. Веснянка Allocapnia vivipara выходит из под льда в марте, спаривается, после чего самки откладывают яйца в воду. Летом личинки ранних возрастов впадают в диапаузу в глубоких влажных слоях грунта, накапливая жировые капли и изменяя морфологию тела (рис. 5.10). Личинки ручейника Ironoquia punctatissima перед засухой выходят на сушу и впадают в диапаузу внутри домиков среди корней растений (Williams and Williams, 1975).

Рисунок 5.10. Нимфа веснянки Allocapnia vivipara, находящаяся в состоянии диапаузы (перерисовано по материалам Harper and Hynes, 1970).

Быстрый осенний рост таксонов группы A обеспечивается высоким качеством детрита, сформированного разлагающейся наземной растительностью (Bärlocher et al., 1978). В отличие от них, представители группы B (хирономиды, амфиподы Crangonyx, моллюски Sphaerium, турбеллярии Fura velata) растут постепенно и переносят засуху в виде диапаузирующих яиц, мелких неактивных особей у уровня грунтовых вод или цист.

Таксоны группы C ускоряют рост на поздних этапах проточной фазы. Веслоногие рачки Cyclops vernalis диапаузируют на стадии имаго во влажном грунте или сохраняют активность в норах раков. Гарпактикоида Attheyella nordenskioldii формирует засухоустойчивую цисту из желеобразного вещества и песчинок (рис. 5.11). Слепени Tabanus cunctans проводят лето в стадии кукольной диапаузы среди корней трав, продуцируя имаго к октябрю.

Рисунок 5.11. Летняя засухоустойчивая циста гарпактикоидной веслоногой ракообразной Attheyella nordenskioldii.

Механизмы факультативной диапаузы и химическая сигнализация. Фауна прудовой фазы включает виды, развивающиеся после остановки течения ранней весной и завершающие цикл до июньского испарения воды. Группа D (подеонка Paraleptophlebia ontario, ветвистоусый рак Moina macrocopa) переживает засуху на стадии яиц, а жук Anacaena limbata мигрирует во взрослые постоянные водоемы (Fernando and Galbraith, 1973). Представители группы E (водные жуки, клопы, стрекоза Anax junius) зимуют на имагинальной стадии или в виде устойчивых яиц.

Комары семейства Culicidae (группа F) способны давать несколько генераций за период прудовой фазы, формируя диапаузирующие яйца перед высыханием. Переход от недиапаузирующего поколения к диапаузирующему регулируется фотопериодом (Данилевский, 1965; Cohen, 1966; Solbreck, 1978), однако во временных водоемах длительность светового дня является нестабильным ориентиром. В таких экосистемах критическую роль играют химические и гидрологические сигналы испарения среды: рост минерализации, падение уровня O₂ и повышение температуры.

Исследования Brendonck (1996) подтверждают, что у крупных жаброногих раков (Branchiopoda) выход личинок из покоящихся цист стимулируется резким падением электропроводности воды при соответствующих температурах и аэрации. У поденки Leptophlebia cupida диапауза личинок коррелирует с гипоксией в условиях высокой температуры (Kjellberg, 1973). Представители группы G (жуки-грязееды Heterocerus) размножаются на влажном дне после ухода воды, впадая в квиесценцию во время канадских зим.

Адаптации во временных прудах и сопредельных таксонах. Во временных прудах с короткой водной фазой (3–4 месяца) и длительной наземной фазой (8–9 месяцев) доля диапаузирующих видов достигает 74% (Williams, 1983). Личинки хирономид Einfeldia переносят засуху в иле на II личиночной стадии, а стрекозы Lestes, ракообразные Lynceus brachyurus, Chirocephalopsis bundyi и комары Aedes — на стадии яйца.

Феномен покоя во временных водоемах характерен не только для беспозвоночных, но и для позвоночных животных. Африканская двоякодышащая рыба Protopterus aethiopicus при пересыхании водоема зарывается в ил и формирует слизевой кокон из липопротеинов (Beadle, 1981). В коконе интенсивность дыхания рыбы снижается на 90%, ЧСС падает до 3 ударов в минуту, а азотистый обмен переключается с аммиака на мочевину, накапливающуюся в тканях. Аналогичные адаптации описаны у южноамериканской рыбы Lepidosiren paradoxa, австралийских элеотровых (Gobiomorphus) и галактиевых (Galaxias), а также у лопатоногой жабы Scaphiopus couchi.

Физиолого-биохимические механизмы устойчивости. Состояние покоя сопровождается глубоким снижением метаболизма (Davey, 1956), что экономит энергетические ресурсы и обеспечивает резистентность к засухе, гипоксии и температурным крайностям (Hairston and Caceres, 1996). Однако холодостойкость и засухоустойчивость требуют специфических биохимических перестроек (накопления полиолов и криопротекторов), которые могут совпадать с диапаузой, но физиологически независимы от нее (Bohle, 1969; Salt, 1961; Hoy and Knop, 1978).

В исследованиях Merriman (1974) и Crowe and Crowe (1982) показана биохимическая аналогия между дегидратацией при высоких температурах и внеклеточным замораживанием воды. Уникальным примером служит комар-звонец Polypedilum vanderplanki: при высушивании личинок до 3% остаточной влажности они выдерживают температурные нагрузки от -270 °C до +102 °C (Hinton, 1951). Как отмечает Хлебович (1996), эмбриональная диапауза, защищающая ракообразных от засухи, представляет собой единый эволюционный механизм, обеспечивающий и выживание при промерзании водоемов.

Выход из диапаузы может регулироваться не только повторным увлажнением, но и температурными сигналами, предотвращающими преждевременную реактивацию при ложных осенних дождях (Grodhaus, 1980). У крупных бранхиопод наблюдается стратегия «диверсификации рисков» (bet-hedging), когда вылупление яиц из одной кладки растягивается на несколько сезонов (Brendonck, 1996). При изменении гидрологического режима популяций способность к диапаузе может утрачиваться из-за мутаций или устранения давления отбора (Gislason, 1978; Хлебович, 1996).

По мнению Williams and Feltmate (1992), адаптация к засухе у ракообразных (имеющих водное происхождение) развивалась сложнее, чем у водных насекомых, происходящих от наземных предков. Тем не менее диапауза неоднократно возникала в эволюции членистоногих независимо (Lees, 1955; Farner, 1961), что обусловлено простым гормональным контролем ontogenesis (Danks, 1987; Rankin, 1974). Согласно концепции Fryer (1996), временные водоемы являются наиболее древними и геологически «постоянными» пресноводными биотопами, что обеспечило масштабную адаптивную радиацию Branchiopoda, Copepoda и Ostracoda на основе диапаузы.

Сведения об авторах и источниках:

Авторы: Д. Дадли Уильямс, Блауштейн Л. и С.С. Шварц, Кили Дж.Э. и П.Х. Зедлер, Аматали М.А., Боуэн Р.

Источник: Биология временных водоемов

Данные публикации будут полезны студентам, изучающим биологические и экологические науки, начинающим исследователям в области экологии пресноводных водоемов и зоологии беспозвоночных, а также специалистам по охране природы и всем, кто интересуется глобальной сравнительной экологией сообществ временных водных сред обитания.